福建農林大學周順桂團隊Nat. Commun.:微生物能量利用新途徑效益

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第一作者:任國平 副研究員
通訊作者袁勇 教授,周順桂 教授
通訊單位:廣東工業大學,福建農林大學
論文DOI10.1038/s41467-024-49429-0


圖片摘要

水伏能驅動的微生物生長示意圖



成果簡介

近日,福建農林大學資源與環境學院周順桂教授團隊在《Nature Communications》期刊發表了題爲“Growth of electroautotrophic microorganisms using hydrovoltaic energy through natural water evaporation”的研究論文。該研究首次證實了水蒸發可以驅動微生物生長,即水蒸發產生的水伏電子可以爲微生物提供能量並維持其代謝生長。該團隊此前已經證實,基於微生物的生物膜可以通過水蒸發產生水伏電能。然而,水伏能被微生物利用作爲能量來源維持生長和代謝的潛力,尚未見報道。本研究發現,電能微生物(Electroautotrophic Microorganism)可以直接攝取並利用水蒸發誘導的水伏胞外電子在生物膜內進行生長。該研究揭示了自然界中潛在但尚未被發現的微生物能量利用新途徑,爲深入認識微生物能量來源形式提供了新視角,爲理解地表水循環新功能提供了新認識



引言

能量的供給與利用是地球上一切生命形式的基本科學問題。目前公認的微生物能量來源有光能和化學能兩種:即太陽能(太陽光子)和化學能(元素價電子)。太陽光子和元素價電子也是微生物生長的兩種能量來源,被分別稱爲光能微生物和化能微生物。2004年,美國微生物科學院院士Lovley RD教授報道了一則里程碑式的發現:某些微生物可直接利用電能生長增殖(即通過電極供應的直流電,經由電極從微生物胞外傳入胞內),暗示自然界可能存在一類全新能量代謝類型的微生物——電能微生物。與光能或化能微生物的電子攝取方式不同,電能微生物所利用的電子來自細胞胞外(即胞外電子,Extracellular Electron)。水蒸發是全球水循環中普遍存在的自然物理過程,每年水蒸發量約爲520億立方米,是全球人類可利用水資源量的57倍。傳統觀點認爲:水能到電能的轉化只能通過水勢能機械能電能的過程。最新研究發現,水蒸發過程中水分子與材料親水基團的相互作用,可以實現直接將環境熱能轉化爲可持續的水伏能。該團隊前期證實,活體微生物生物膜中水蒸發也可以產生水伏電能。然而,水蒸發誘導的水伏胞外電子能否被微生物作爲一種新能源來維持生長和代謝,仍有待探索



圖文導讀

水伏能驅動微生物的生長

爲了探索水蒸發誘導的水伏能作爲微生物代謝能量來源的潛力,我們以典型的電能微生物沼澤紅假單胞菌(Rhodopseudomonas palustris)爲模式微生物,研究其在水蒸發過程中的自養生長。結果表明,沼澤紅假單胞菌在水蒸發過程中能夠實現細胞生長,並同時實現CO2固定和NO3還原,表明水蒸發產生的水伏能能夠維持細胞的代謝活性。激光共聚焦圖像顯示,水蒸發生物膜中的活/死比可達7:1,是無水蒸發對照組的70


1 水伏能驅動的微生物生長


生物膜中水伏電子的產生機制

沼澤紅假單胞菌生物膜通過水分蒸發產生0.52~0.87 μA的可持續短路電流和0.29~0.34 V的開路電壓,負載電流到達0.25~0.50 μA,可持續至少50天。相反,在沒有水蒸發的情況下,生物膜產生的短路電流和開路電壓可以忽略不計,這表明生物膜是直接依賴於水蒸發過程來產生電能。水伏電子的產生可能始於水分子在生物膜中的毛細管傳輸。水分子的自發蒸發導致生物膜內形成自下而上的水分梯度,從而致使水分子的向上毛細管傳輸。當水分子在生物膜的毛細管通道中流動時,生物膜中帶負電的納米通道排斥OH離子,同時允許H+在蒸發驅動的水流中通過。這個過程建立了一個流動電勢,從而產生了一個水伏電場


2 生物膜中水伏電子的產生過程


水伏電子驅動微生物生長的機制

爲了驗證沼澤紅假單胞菌在水蒸發過程中的CO2固定,用13C-NaHCO3進行了穩定同位素測定。結果表明,在水蒸發過程中,沼澤紅假單胞菌通過自養固定CO2,並將其作爲碳源維持細胞生長。同時,NO3還原效率與水分蒸發呈線性相關,這可能歸因於持續穩定的水伏能供應支持了生物膜的代謝。總之,我們提出了一種新的微生物生長模式,其特徵是通過吸收水分蒸發過程產生的電子來維持細胞生長和代謝。水蒸發、CO2固定和NO3還原之間的相互作用顯然對維持沼澤紅假單胞菌的細胞生長和代謝過程至關重要。轉錄組學分析表明,與胞外電子攝取途徑相關的蛋白、能量轉化組分、CO2固定途徑和NO3還原過程相關的轉錄水平都顯著提高。以上實驗結果表明水伏電子可以充分激發微生物代謝


3 水伏能驅動的微生物代謝過程


4 沼澤紅假單胞菌的轉錄組分析


電能微生物利用水伏電子的廣譜性

作者還研究了水伏能驅動微生物生長代謝的廣泛性,包括其他自養電能微生物、典型的異養電能微生物和非電能微生物。其中自養電能微生物的生物膜在水蒸發過程中顯示出明顯的細胞增殖,以及高的細胞存活率。相反,兩種典型的異養電能微生物和兩種非電能微生物幾乎沒有表現出明顯的生長。此外,在自養電能微生物生物膜的水伏電子累積與微生物生長和代謝過程之間存在顯著的正相關性。這些結果驗證了自養電能微生物可通過胞外電子攝取途徑利用水伏電子進行生長和代謝。


5 不同微生物對水伏能的利用

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小結

總之,該工作探究並驗證生物膜中水蒸發產生的水伏能可作爲微生物生長的能量來源。本研究重點以沼澤紅假單胞菌爲模式電能微生物,探究了其在水伏電子存在下的生長模式和代謝過程。結果表明,水伏電子通過耦合CO2固定和硝酸鹽還原過程,有效支持沼澤紅假單胞菌的細胞生長。此外,本研究也探索了其他微生物通過胞外電子攝取途徑利用水伏能的潛力,發現其他電能微生物也能夠利用水伏電子進行生長或代謝,爲證實該新型能量利用途徑的普遍性提供了證據。總的來說,研究結果探明瞭水伏能作爲微生物生態系統中可持續能源的的潛在作用,揭示了一種新的微生物能量利用途徑和機制,爲理解自然環境中微生物能量利用和生長方式提供了新認識

該研究得到了國家傑出青年科學基金(41925028)、國家自然科學基金(42307176)和廣東省基礎與應用基礎研究基金項目(2023B1515040022)的資助。

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作者簡介

任國平,福建農林大學副研究員,碩士生導師,福建省高層次人才。主要從事微生物壓電化學及其環境效應研究,主持國家自然科學基金1項。已發表論文20餘篇,其中以第一/通訊作者在Nature WaterNature CommunicationsNano EnergyWater ResearchResearch、中國科學:技術科學、Biosensor and BioelectionicsChemical Engineering JournalBioresource Technology等發表高水平論文11篇,申請國家發明專利7項,已授權4項。現任福建省土壤肥料學會理事。

袁勇,廣東工業大學教授,博士生導師。廣東省卓越青年團隊帶頭人、廣東省傑青。主要從事環境微生物電化學的基礎理論和應用研究。以第一或通訊作者在Nat. Commun.ISME J.Trends Biotechnol.Environ. Sci. Technol. (Lett.)Water Res.Appl. Catal. B Environ.等國際知名期刊發表論文102篇,主/參編專著3部;論文SCI他引8000餘次,H-index 52。主持包括國家重點研發課題、廣東省卓越青年團隊、國家基金、廣東省傑青等項目20餘項,獲授權發明專利16件(已轉讓2件)。曾獲中國土壤學會優秀青年獎(2014)、省自然科學一等獎2項、二等獎1項、全國發明展覽會金獎(2015)、省科學技術進步一等獎1項(2013);兼任廣東省污泥產業協會理事和中國環境科學學會重金屬污染防治專業委員會委員等。


周順桂,福建農林大學副校長、特聘教授(二級),博士生導師。國家傑青、國家萬人計劃創新領軍人才。長期從事土壤生物電化學、有機固廢生態循環利用基礎理論與新技術研究。主持國家自然科學基金10項(包括傑青、優青、重大研究計劃、聯合基金重點、面上及青年項目)、國家863、國家科技支撐計劃課題、國家重點研發計劃課題等重要科研項目30餘項。以第一或通訊作者發表 SCI 論文150餘篇(其中Nature WaterScience AdvancesNature CommunicationsISME JournalAngewandte ChemieNano EnergyES&TIF5-years>10.0論文80餘篇),論文SCI他引超15000次,個人H指數75,自2020年起連續入選中國高被引學者榜單。獲授權國家發明專利80餘件、美國發明專利3件。

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